Suzume, 17 ans, se retrouve dans l'obligation de fermer des portes dans diverses zones sinistrées du Japon, portes qui sont en grande partie responsables des ravages prédominants. Son aventure commence dans une ville idyllique de Kyushu, au sud-ouest du Japon, lorsqu'elle rencontre un jeune homme à la recherche d'une porte bien spécifique. Suzume tombe en effet sur une seule porte, patinée par le temps, au milieu des ruines – presque comme si elle était restée intacte de toute catastrophe. Captivée par l'attrait de la porte, Suzume tend la main vers la poignée... Soudain, des portes s'ouvrent dans tout le pays, déclenchant des destructions dévastatrices. Suzume est confrontée au défi de fermer ces portails pour empêcher un mal encore plus grand.